El camino del conocimiento no es lineal y, además del obvio esfuerzo que conlleva, está poblado de tropiezos, hipótesis equivocadas y coincidencias. El conocimiento, en todos sus ámbitos, es algo que perseguimos y perseguimos, pero que no es fijo. Por ello, este número de la Revista Digital Universitaria sintetiza las diferentes formas de explorar el conocimiento, su empleo e implicaciones para la sociedad.

En el camino del saber, aprendemos hoy algo que puede dejar de ser válido mañana. Sin embargo, el pasado y los orígenes suelen ser valiosos. En este sentido, como ejemplo de la importancia de los lugares de procedencia y del ayer, está el primer artículo del presente número de la Revista Digital Universitaria. En “Los últimos serán los primeros: la importancia de los hablantes de herencia”, conocemos sobre los hablantes de herencia, cuya primera lengua es empleada en casa y que se maneja hasta cierto grado, pues está restringida por el contexto social dominante de su segunda lengua, de la que obtienen más estímulos, por lo que ésta prevalece. Esto se da, por ejemplo, en México en las lenguas originarias con relación al contexto dominante del español y, en Estados Unidos, en hijos de inmigrantes hispanohablantes con el inglés. Aquí se resalta la importancia de recuperar esas lenguas de herencia, de revitalizarlas y resignificarlas, puesto que nos dicen mucho de nuestra cultura, historia, origen y valores, y contribuyen a construir nuestra identidad.

Asimismo, en la búsqueda de conocimiento hay algo muy bello: siempre hay más que explorar. Basta recordar que no estamos solos en la Tierra, que nos acompañan muchísimas especies, algunas más cercanas que otras. Por ello, en la presente emisión de la rdu, examinamos nuestro mundo desde varios frentes. Primero, en “Flautistas, bagels y tortillas: la vida secreta de ratas y ratones”, conocemos más acerca de los ratones y ratas, los mitos relacionados con ellos y sus verdaderos roles en nuestra vida diaria, así como en los ecosistemas.

Segundo, en “El enemigo de mi enemigo es… Un virus que ataca a las bacterias: los bacteriófagos”, profundizamos sobre estos virus que atacan a las bacterias y de los cuales se aborda su biología, su importancia en el desarrollo de la ciencia, así como su contribución a la salud y su potencial como vehículos de transporte de moléculas, diagnosis y generación de vacunas.

Tercero, en “Bacterias del maíz como aliadas en la producción agroecológica de alimentos”, conocemos que el biocontrol permite utilizar componentes biológicos (insectos, hongos y bacterias) para controlar el crecimiento de otros seres que dañan los cultivos. De este modo, exploramos los detalles de esta técnica mediante un ejemplo, en el que se usa la bacteria de la rizósfera del maíz Bacillus cereus B25 para disminuir una enfermedad en el maíz causada por un hongo infeccioso.

Por último, en relación con la diversidad en el planeta en general, y en especial en la región del Pacífico mexicano, contamos con dos artículos “Las extraordinarias formas de vida de los dinoflagelados del Pacífico mexicano” y “Medusozoos: tesoro oculto del Pacífico mexicano”. En el primero, los autores nos cuentan sobre los dinoflagelados marinos, el segundo grupo más abundante en el fitoplancton. Además, ahondan en sus funciones como producción de oxígeno y otros compuestos que pueden ser útiles para la sociedad. En el segundo texto, el tema son los meduzoos, animales de los cuales hemos oído por la existencia de especies como las medusas, pólipos y sifonóforos, que tienen gran importancia en lo ecológico, económico y social. Igualmente, se comparte más sobre su diversidad, distribución y la manera en que algunos científicos los estudian.

Sin duda, con el crecimiento de la ciencia, los humanos también hemos sido capaces de aplicarla, para tener una vida más sencilla. No obstante, hay desarrollos que en el momento de su creación pudieron parecer adecuados, pero que con el paso del tiempo representan un gran problema. Tal es el caso en “Una inundación global de plásticos”. Corresponde, entonces, como seres racionales y responsables, encontrar una solución a esta cuestión que nosotros mismos hemos provocado, para evitar que siga afectando a nuestra Tierra y que, incluso, amenace nuestra existencia.

Sin embargo, no hay que permitir que los errores del pasado limiten nuestra búsqueda de conocimientos y su aplicación, porque también hay oportunidad de llevar a cabo cambios positivos. En este sentido, en “La termoelectricidad: convirtiendo el calor en electricidad”, los autores analizan los mecanismos para la generación de electricidad —tan básica para nuestra forma de vida actual—, mediante el aprovechamiento del calor liberado por un proceso donde se realice un trabajo. Además de la alta disponibilidad de este tipo de energía, su uso nos permitiría reducir el impacto en el medio ambiente debido al uso de combustibles fósiles para la creación de electricidad.

En el ámbito social, vale la pena resaltar que, a pesar de todo el conocimiento que como humanidad poseemos, como sociedad todavía vivimos rodeados de prejuicios, discriminación y estigmas, y, lo peor, algunos se siguen perpetuando. Basta mencionar la discriminación racial o por preferencias sexuales, la violencia de género y los feminicidios. En este orden de ideas, incluso aunque se sabe que el aborto, la lactancia y la educación sexual son seguros, benéficos y eficaces, todavía nos desenvolvemos en una sociedad que los estigmatiza.

Por ello, en “Estigma hacia el aborto y sus consecuencias: acciones para reducirlo”, las autoras tratan los diferentes ámbitos en los que lamentablemente existe una satanización hacia el aborto, lo cual, además, refleja la misoginia, el machismo y la oposición de un sector de la sociedad a dejar que las mujeres elijamos, y no hablo sólo de las decisiones sobre nuestro cuerpo. En este texto se exploran los niveles en los que se sigue presentando este discurso de odio hacia el aborto: lo mismo en los medios de comunicación y la opinión pública, que en lo legal, institucional, comunitario y hasta individual.

Asimismo, el artículo “Lactancia materna: rompiendo las barreras”, se ahonda en las ventajas de la lactancia, tanto para el bebé como para la madre. Y, con fundamentos científicos sólidos, se le promueve, ya que, con muy pocas excepciones, es conveniente para ambas partes, a corto y largo plazo. Por mencionar algunos, disminuye el riesgo materno de cáncer de mama, de sangrado posterior al parto y mejora el vínculo emocional entre la madre y el hijo. En el caso del bebé, le ayuda en su desarrollo emocional y social, al tiempo que promueve el crecimiento de bacterias benéficas del tracto digestivo y de la piel.

En el mismo sentido, en “La educación sexual escolar… ¿Funciona?”, las autoras comparan la impartición de la educación sexual en México y en otros países, y cómo la manera en la que se aborda en nuestro país se traduce en prácticas de riesgo, búsqueda de fuentes de información inadecuadas y la perpetuación de roles estereotipados de género y violencia contra la mujer.

Dichos textos nos recuerdan que es importante conocer y llevar a cabo acciones para reducir el estigma hacia el aborto, la lactancia y la educación sexual, ya que, aunque pareciera que sabemos más y estamos informados y abiertos al respecto, en nuestro contexto permanecen discursos obsoletos, infundados y discriminatorios que, como entes racionales y sociales, debemos erradicar, con la esperanza de una sociedad más incluyente, respetuosa y armónica.

Aún más, a pesar de todo nuestro conocimiento y tecnología, si hay algo que esta pandemia nos ha recordado, es que estamos inmersos en un mundo que se transforma y al que cambiamos a través de nuestras acciones; que dependemos del medio ambiente, de sus eventos estocásticos, como el surgimiento de nuevos virus. Es por ello que la capacidad de resiliencia que presentemos, la habilidad de adaptarnos ante nuevas condiciones, es clave.

De esta manera, en el texto “tic: facilitadoras de la continuidad de actividades en la contingencia de covid-19“ se explora y analiza el uso de las Tecnologías de Información y Comunicación (tic) en un centro de investigación. Este caso particular es representativo de lo que hemos vivido durante el año anterior, y que probablemente tengamos que integrar a nuestro nuevo paradigma educativo. En el mismo sentido, en este número, incluímos el ahead of print de “Los retos educativos durante la pandemia de covid-19: segunda encuesta a profesoras y profesores de la unam“, con la esperanza de que sea útil a los docentes universitarios de las distintas entidades y niveles, para reflexionar sobre las problemáticas, necesidades de formación, herramientas digitales y prácticas de enseñanza que comparten y pueden mejorarse.

Como ya lo mencioné, el conocimiento es algo que buscamos incesantemente, por lo que se puede percibir como lejano e inasible. Pero hay que recordar que se soporta y está construido por muchas personas. Esto lo ha puesto en evidencia la pandemia que seguimos enfrentando. Así, el desarrollo tan veloz de vacunas no es sólo producto de la gran inversión monetaria en el tema, del trabajo a marchas forzadas de los científicos, o de la generosidad de los ciudadanos que aceptaron contribuir para investigar la efectividad de las vacunas en ensayos clínicos. Es también resultado de los descubrimientos y técnicas que se fueron desarrollando a través del tiempo, de los conocimientos previos y de su difusión y entendimiento. Por ello, todos deberíamos ser parte de la comunicación de los saberes, lo que es uno de los objetivos de esta Revista.

El saber no es ese ente abstracto, alejado de lo cotidiano. El saber está más cerca de lo que imaginamos y crece cuando lo comunicamos, cuando lo hacemos llegar a otros, que, con una perspectiva diferente, pueden aportar a él y a todos. En este sentido, como lo expresa nuestra querida editora Rosa María del Ángel Martínez en “Dejando una huella durante el servicio social”, la sección Caleidoscopio está dedicada a esos estudiantes que han contribuido con su servicio social a la misma existencia de esta Revista, a su papel en la difusión y comunicación social del conocimiento: de la ciencia, las humanidades y las artes. Sin ellos, no me queda ninguna duda, habría menos saberes al alcance de nuestra comunidad. Gracias por mejorar los artículos, por compartir su entusiasmo y energía con nosotras, y por enseñarnos tanto.

De igual manera, alcanzar el conocimiento depende mucho de que tengamos una predisposición y actitud para ello, y me refiero no sólo a las circunstancias adecuadas en lo social, económico y emocional. Hablo de que la búsqueda de nuevo conocimiento nos atraiga. Que veamos los saberes no como estáticos e inalcanzables, sino como una cuestión que provoca nuestra curiosidad y a la que podemos contribuir. Para ello, no hay mejor momento que la infancia. Entonces, una de las maneras de propiciar la búsqueda de conocimiento en los individuos se presenta en “Educación integral en la infancia: un aula innovadora, exitosa y feliz”, donde, a través de la descripción de esta estrategia, se busca el desarrollo de las capacidades cognitivas, comunicativas, afectivas, sociales y creativas de los estudiantes, con un enfoque holístico.

Sin duda el conocimiento nos brinda certezas, pero nos regala, en mayor medida, preguntas, indeterminaciones y conjeturas. Son éstas, también, la forma en la que vivimos la vida, decidiendo lo que consideramos mejor con la información que poseemos. Son las preguntas, indeterminaciones y conjeturas las que nos mueven en esta búsqueda del saber, las que nos hacen cuestionar lo que conocemos y el rumbo que llevamos. Sin ellas no habría cambios de paradigmas, ni la cantidad y diversidad de los conocimientos y sus aplicaciones. Asimismo, sin las preguntas, indeterminaciones y conjeturas no podríamos cuestionarnos si estamos haciendo lo mejor que podemos como seres humanos, si lo que aprendemos es integrado para alcanzar una mejor sociedad.

La búsqueda del conocimiento es siempre abierta, mejorable, transformable. Y es algo a lo que todos podemos —y debemos— contribuir, ya sea ejerciendo nuestra profesión, fomentando los cambios de paradigmas sociales que se traduzcan en la construcción de comunidades más incluyentes y tolerantes, y cuestionándonos aquellos prejuicios que a veces, sin saberlo ni quererlo, también cargamos. Porque al igual que el conocimiento, somos seres siempre cambiantes y perfectibles.

Resumen

Los virus son partículas que infectan a todas las formas de vida. Los virus bacteriófagos, que infectan bacterias, fueron descubiertos antes que los antibióticos. A pesar de su tamaño pequeño, han contribuido al desarrollo científico desde hace décadas, como en el descubrimiento de numerosas enzimas con aplicaciones en la biología molecular.1 En este trabajo se analizarán aspectos generales de la biología de los virus bacteriófagos, su contribución a la salud y se presentarán algunos casos exitosos de la terapia antimicrobiana usando bacteriófagos en humanos y animales. Aunque la terapia con bacteriófagos no cuenta con autorización para su uso global, ya existen formulaciones comerciales de bacteriófagos para la industria alimentaria. Se describirá el arma principal de los bacteriófagos, la endolisina, enzima que “revienta” a las bacterias. Las endolisinas se consideran una alternativa más segura que los bacteriófagos, al carecer de material genético. Los bacteriófagos y las endolisinas tienen aplicaciones revolucionarias en la medicina, como vehículos de transporte de moléculas y generación de vacunas, de fantasmas bacterianos, o en la detección diagnóstica de bacterias patógenas.

The enemy of my enemy is… A virus that attacks bacteria: bacteriophages

Abstract

Virus particles infect all life forms. Bacteriophage viruses, the ones that infect bacteria, were discovered before antibiotics. Despite its small size, they have contributed to scientific development such as the discovery of many enzymes with applications in molecular biology. In this paper we describe general aspects of their biology and their contribution to health, along with successful cases of antimicrobial therapy using bacteriophages in humans and animals. Despite the fact that there are no commercial authorizations for its global use, there are commercial bacteriophage formulations for the food industry. We will describe the main weapon of bacteriophages, endolysin, an enzyme useful for lysing bacteria. Endolysins are considered safer than bacteriophages because they lack genetic material. Bacteriophages and endolysins have revolutionary applications in medicine, such as the viral-like particles, useful for small molecules delivery or vaccine design, in the generation of bacterial ghosts and in the diagnostic and detection of pathogenic bacteria.
Keywords: phage therapy, endolysin, viral like particles (vlp), bacterial ghosts.

Introducción

Al escuchar la palabra “virus” reaccionamos con temor debido a las experiencias recientes por la pandemia causada por el coronavirus sars-CoV-2. El significado de la palabra virus proviene del latín que significa veneno o ponzoña. Los virus infectan a los animales, plantas, hongos y a las bacterias. Los bacteriófagos, también llamados fagos, son un tipo de virus, y son partículas formadas por moléculas de ácido desoxirribonucleico (adn) o ácido ribonucleico (arn) y proteínas. Ellos infectan exclusivamente a las bacterias y son sus enemigos naturales. Los virus bacteriófagos son parásitos, que secuestran y utilizan los componentes de la célula para reproducirse (Salmond y Fineran, 2015).

Un descubrimiento “viral”

Los bacteriófagos fueron descubiertos, antes que los antibióticos, de manera independiente por Frederick Twort en 1915 y Félix d’Hérelle en 1917 (Salmond y Fineran, 2015). Su descubrimiento se considera uno de los más importantes en la historia moderna de la investigación biomédica, ya que fueron considerados como una herramienta muy prometedora contra las infecciones bacterianas. Félix d’Hérelle, en 1919, en París, fue el primer científico en administrar bacteriófagos por vía oral a niños con diarrea ocasionada por una infección con la bacteria Shigella dysenteriae. Los niños se recuperaron en 24 horas (Sulakvelidze y Kutter, 2005). No obstante, con el descubrimiento de la penicilina, el primer antibiótico, por Sir Alexander Fleming en 1928, los bacteriófagos quedaron relegados a un segundo plano.

Conociendo al enemigo íntimo de las bacterias

Los bacteriófagos, como todos los virus, están compuestos por una cubierta protectora de proteína llamada cápside, que asemeja a una cápsula de alunizaje, como la que llevó al hombre a la luna (ver figura 1). Dentro contiene material genético, que puede ser ácido desoxirribonucléico (adn) o ácido ribonucleico (arn). Los bacteriófagos se clasifican con base en la forma de su cápside (si tienen cola, si la cápside presenta formas variadas, o si es filamentosa o poliédrica; ver figura 1).

Figura 1. Familias de bacteriófagos y sus representantes. A. Clasificación de bacteriófagos de acuerdo con la forma de su cápsula y al tipo de ácido nucléico (adn o arn). B. Bacteriófago próximo a unirse a la superficie de una célula. C. Módulo lunar sobre la superficie de la luna. El “cuello” del bacteriófagos es un canal por el que el adn o arn se inyecta en la bacteria, semejante al túnel de salida del módulo lunar por donde desembarcan los astronautas.

Los bacteriófagos miden entre 50 y 200 nm (1 nm = 1 mil millonésima parte de un metro) (Richter et al., 2018) y sólo pueden ser visibles con un microscopio electrónico. Son las entidades biológicas más abundantes en la Tierra, superando 10 veces el número de bacterias en algunos ecosistemas (Dion et al., 2020). Los bacteriófagos son abundantes en el medio acuático, suelo, plantas y en los animales. En los humanos, los fagos se pueden encontrar en la piel, la boca, el estómago y el intestino, donde se han encontrado hasta 100 millones de partículas virales por ml de filtrados fecales (Hoyles et al., 2014).

¿Cómo infectan los bacteriófagos a las bacterias?

Los bacteriófagos reconocen de manera muy específica a las bacterias que invadirán. Para ello, se adhieren a la superficie bacteriana e inyectan su material genético dentro de la célula. Si el material genético del fago se combina con el material genético de la bacteria anfitriona, se le llama profago; en este caso, ambos se pueden replicar simultáneamente y la bacteria no es destruida, lo que se conoce como el ciclo de vida lisogénico del fago (Melo et al., 2020). En el caso de los fagos líticos, en cambio, al inyectar su material genético, éste es leído e interpretado por la bacteria para producir más moléculas de adn o arn del fago, proteínas de la cápside y una enzima llamada endolisina, que, en cuestión de minutos a horas, destruye a sus anfitriones, para liberar miles de bacteriófagos (ver figura 2). Este ciclo lítico se repite hasta que se agotan las bacterias por secuestrar. Los fagos líticos se consideran idóneos para el control de enfermedades de origen bacteriano (Melo et al., 2020).

Figura 2. Ciclos de vida de los bacteriófagos.

Los bacteriófagos y el avance de la biología molecular

El estudio de los bacteriófagos contribuyó al conocimiento de la biología molecular. Hershey y Chase, en 1952, al estudiar un bacteriófago, demostraron que los genes estaban hechos de ácidos nucleicos. De la interacción entre bacteria y bacteriófago se descubrieron varias enzimas. Entre ellas las enzimas de restricción, que las bacterias utilizan como “tijeras moleculares”, para cortar el adn del virus infectante; la ligasa, que actúa como “pegamento molecular”. De igual manera, el material genético de un bacteriófago se ha usado como vector molecular.2

Dichas herramientas tienen diferentes aplicaciones en la biología molecular, la ingeniería genética3 y la biotecnología. Por ejemplo, la arn polimerasa y la ribonucleasa H de bacteriófagos de Escherichia coli se usan como herramientas en biología sintética,4 y en un futuro podrían utilizarse para nanodispositivos y en la construcción de los genomas para células artificiales que realicen funciones útiles para la humanidad (Kim y Winfre, 2011). Asimismo, una de las herramientas de edición genética más recientes y versátiles, crispr-Cas,5 deriva de un mecanismo de defensa bacteriano contra los bacteriófagos, y permite la ingeniería genética in vivo en bacterias y células más complejas, como las de mamíferos o plantas (Mei et al., 2016).

Terapias con bacteriófagos

Un proverbio árabe dice: “el enemigo de mi enemigo es mi amigo”. Por ello, como los bacteriófagos destruyen a las bacterias que nos atacan y enferman, entonces, son nuestros aliados. En este sentido, el interés en el uso de los bacteriófagos para el control de enfermedades es cada vez mayor, principalmente debido al incremento de las bacterias resistentes a varios tipos de antibióticos, las llamadas superbacterias, cada vez más difíciles de combatir. Las superbacterias son un problema de salud pública urgente, ya que cada vez hay menos antibióticos nuevos y efectivos. Los Centros para el Control y Prevención de Enfermedades estiman 2.8 millones de infecciones por superbacterias en los Estados Unidos, que cada año causan más de 35,000 muertes (Centers for Disease Control and Prevention [cdc], 2020). También la Organización Mundial de la Salud (oms) alerta de la importancia en el incremento de las superbacterias, por lo que actualmente establece políticas y estrategias de control bajo el enfoque integral de “Una Salud”, que considera la salud humana, animal, vegetal y el ambiente (oms, 2020).

La terapia de bacteriófagos, que utiliza fagos para tratar las infecciones bacterianas, existe desde el siglo pasado y presenta numerosas ventajas en comparación con la terapia con antibióticos (Melo et al., 2020):

1. Los bacteriófagos son abundantes en la naturaleza y de bajo costo: un solo bacteriófago puede aniquilar a un número elevado de bacterias.
2. Los bacteriófagos líticos destruyen por completo a las bacterias, a diferencia de los antibióticos bacteriostáticos,6 que dificultan la reproducción de las bacterias, pero no las eliminan.
   Bacteriostático: antibiótico que retrasa o impide el crecimiento de una bacteria, pero no las mata.
3. Los bacteriófagos son muy específicos. Infectan únicamente a su bacteria hospedera, dejando intactas a otras bacterias benéficas. Además, no infectan a los humanos, animales o plantas.
4. Es una terapia activa,7 una sola dosis es suficiente para el control de la infección bacteriana. Mientras existan bacterias, los bacteriófagos continuarán replicándose; una vez eliminadas, también dejarán de multiplicarse.
   Terapia activa, una vez administrada su efecto es duradero.
5. Los bacteriófagos pueden cambiar (mutar) para evadir las defensas de las bacterias. Es posible usar mezclas (cócteles) de bacteriófagos para evitar el desarrollo de resistencia bacteriana.
6. Los bacteriófagos no causan alergias como lo hacen algunos antibióticos.

Bacteriófagos al rescate de la salud humana y animal

Durante 1950 en Europa, África y en los Estados Unidos, se utilizaron preparaciones preventivas y terapéuticas de bacteriófagos que fueron desplazadas por los antibióticos en el mercado. Los bacteriófagos terapéuticos se administran en los humanos a través diversas rutas: por aerosol, intravenosa, oral, rectal y tópica, para el tratamiento de diversas infecciones bacterianas (Melo et al., 2020).

Los bacteriófagos son muy seguros, dado que hemos estado expuestos a ellos desde que estuvimos en el útero y hemos desarrollado tolerancia a su presencia. Existen ensayos clínicos y casos de éxito de la fagoterapia, sobre todo en Europa (Sulakvelidze y Kutter, 2005). A pesar de su éxito, ningún bacteriófago cuenta con aprobación para su uso terapéutico en humanos, aunque algunos productos terapéuticos con base en bacteriófagos cuentan con autorización por la Unión Europea para aplicarse en las granjas avícolas. A la fecha sólo algunas formulaciones de bacteriófagos en la industria alimentaria humana se autorizan por la Agencia Federal de Medicamentos y Alimentos (fda) de los Estados Unidos, quien los considera como “generalmente seguros”.

Existen casos, científicamente documentados, de terapia con bacteriófagos exitosa en los humanos. Thomas Patterson, un paciente diabético con pancreatitis infecciosa por Acinetobacter baumannii con multirresistencia a los antibióticos, recibió una terapia personalizada, un cóctel de nueve bacteriófagos con potencial destructor, administrado en las cavidades de los abscesos. Después de dicho tratamiento el paciente recuperó su salud, sin presentar efectos negativos a causa de la terapia con bacteriófagos (Schooley et al., 2017). Otro caso es el de Isabelle Camell-Holdaway, una adolescente de 15 años con fibrosis quística, una enfermedad genética que afecta la función pulmonar. Al mes de someterse a un trasplante de pulmones presentó una infección en todo el cuerpo con llagas ocasionadas por Mycobacterium abscessus. A pesar de que los médicos estimaron una sobrevivencia nula, la administración de un cóctel de bacteriófagos mejoró notablemente la salud de la joven, incluso las heridas abiertas lograron cerrarse (Dedrick et al., 2019). Asimismo, los bacteriófagos rescatan la salud de animales terrestres y acuáticos. Algunos casos de éxito se observan en la tabla 1.

Tabla 1. Ejemplos de aplicaciones de los bacteriófagos en la salud humana y animal.
*Bajo la legislación Europea

Las armas virales: las endolisinas y sus aplicaciones

Los bacteriófagos producen holinas (proteínas formadoras de poro), que permiten la salida de las endolisinas, enzimas que degradan la pared celular bacteriana (Gondil et al., 2020; ver figura 2). Las endolisinas se consideran enzibióticos (enzimas con actividad antibiótica) con potencial para el tratamiento de infecciones bacterianas multirresistentes. Ya que son de naturaleza proteica, las endolisinas se consideran aún más seguras que los bacteriófagos al estar libres de material genético (Gondil et al., 2020). Hasta el momento no se ha identificado desarrollo de resistencia bacteriana a ellas, debido a que las moléculas que degradan poseen estructuras que prácticamente no cambian. Las endolisinas tienen un espectro de acción más amplio que los bacteriófagos, lo cual las hace más atractivas como fármacos. Existen investigaciones sobre la actividad antimicrobiana de las endolisinas con diversas aplicaciones (ver tabla 2), pero aún no existen fármacos comerciales basados en endolisinas.

Tabla 2. Ejemplos de aplicaciones de las endolisinas.

Las endolisinas son útiles para el control de las biopelículas (acumulaciones de bacterias que secretan moléculas que las protegen y que dificultan la efectividad de los antibióticos; Love et al., 2018). Las endolisinas también se emplean para la desinfección de equipo hospitalario, y la elaboración y empaque de alimentos (Barrera et al., 2015). Dichas proteínas tienen un potencial importante en la industria alimentaria como aditivos antimicrobianos o de ser producidas por bacterias ácido lácticas modificadas, en procesos de fermentación. La endolisinas también tienen potencial de aplicación para el control de infecciones bacterianas en diversos sectores productivos, tal como el agropecuario y el acuícola (Zduńczyk y Janowski, 2020; Zermeño et al., 2018).

Los bacteriófagos también son útiles de otras maneras

Utilizando solamente las proteínas de la cápside del bacteriófago se construyen las partículas tipo virus (vlps, por sus siglas del inglés Viral Like Particles), las cuales sirven para el diseño de vacunas contra infecciones virales. Las vlps carecen de material genético para producir una infección, por lo que se consideran una estrategia segura para la inducción de anticuerpos neutralizantes, por ejemplo, contra la influenza. En esta vacuna, modificaron un bacteriófago filamentoso de E. coli y le insertaron una proteína del virus de influenza. El bacteriófago generó respuesta inmunológica protectora, en modelos animales, contra una dosis letal del virus de la influenza (Deng et al., 2015). De una manera similar, las vlps derivadas de los bacteriófagos de cola se emplean para la generación de vacunas para enfermedades no infecciosas (cánceres de mama, pulmón, hígado, próstata y de piel).

Las endolisinas se utilizan para generar los llamados fantasmas bacterianos (Bacterial Ghosts o bgs, en inglés), células bacterianas que perdieron su contenido celular, quedando solamente la envoltura celular. La endolisina E del bacteriófago PhiX174 ocasiona la lisis celular de la bacteria en la que se produce, y una nucleasa procedente de Staphylococcus aureus (snuc) degrada el adn para garantizar que los bgs están libres de ácidos nucleicos. Los bgs se utilizan como sustitutos de las vacunas atenuadas por calor o inactivadas por tratamientos químicos; a diferencia de éstos, conservan la estructura tridimensional de sus proteínas lo que mejora su eficiencia como vacunas (Barrera et al., 2015). Con los bgs se han inmunizado a distintos modelos animales contra las bacterias: Vibrio cholerae, Klebsiella pneumoniae y Salmonella enterica. Los bgs se pueden emplear como micro-biorreactores para realizar reacciones enzimáticas, como transportadores de plaguicidas contra patógenos de plantas y en la entrega de medicamentos en la terapia antitumoral. Lo anterior permite una mayor especificidad hacia las células tumorales y una reducción en la cantidad de medicamento por aplicación (Hajam et al., 2017). Los bacteriófagos también se utilizan para el envío de genes reporteros a las bacterias y así generar un sistema para la detección de bacterias como E. coli, Listeria monocytogenes, S. Typhimurium, Yersinia pestis y Bacillus anthracis (Bardy et al., 2016).

Así, los bacteriófagos y las endolisinas son útiles para la detección rápida de las bacterias (Bai et al., 2016), y, por su especificidad para unirse a ellas, se pueden utilizar como biosondas, que presentan ventajas en comparación con los anticuerpos: replicación en gran número a un bajo costo y estabilidad ante condiciones desfavorables –variaciones en el pH, temperatura y salinidad (Bardy et al., 2016)–. Para la detección bacteriana, se utilizan también los dominios de unión de la pared celular bacteriana (cbd) de las endolisinas, debido a su unión específica con el huésped. Los cbd podrían ser candidatos potenciales para reemplazar los anticuerpos en la detección rápida y la determinación de la concentración de patógenos, ya que presentan una especificidad mayor y son más económicos (Bai et al., 2016).

Conclusiones

En nuestra historia, en un planeta lleno de virus, dentro de los cuales los bacteriófagos predominan y nos continuarán sorprendiendo, su estudio ha representado grandes avances para el desarrollo científico, particularmente para la biotecnología molecular y la biomedicina. La investigación de los bacteriófagos líticos nos permitirá emplearlos como nuestros aliados ante la guerra microbiana y en la mejora de los sectores productivos. En esta época post-antibiótica, el futuro de la terapia con bacteriófagos y sus endolisinas parece ser prometedor y versátil. No obstante, aún se requiere de investigación clínica que consolide finalmente la terapia con bacteriófagos. Además, éstos se consideran una tecnología verde, amigable con el medio ambiente y presentan otras cualidades que aún nos queda por explotar para el rescate de la salud humana, animal y vegetal.

Agradecimientos

El trabajo de bacteriófagos recibe apoyo del proyecto senasica “Desarrollo de una estrategia alternativa al uso de antibióticos para el biocontrol de cepas prevalentes de Aeromonas spp. en granjas trutícolas de Michoacán”, del Laboratorio Nacional de Nutrigenómica y Microbiómica Digestiva Animal y de la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Los autores agradecen a la Lic. en Diseño Gráfico Andrea Valdez Chávez por su colaboración en la elaboración de la Figura 1.

Referencias

• Anany, H., Chen, W., Pelton, R. y Griffiths, M. W. (2011). Biocontrol of Listeria monocytogenes and Escherichia coli O157: H7 in meat by using phages immobilized on modified cellulose membranes. Applied and environmental microbiology, 77(18), 6379-6387. https://doi.org/10.1128/AEM.05493-11.
• Bai, J., Kim, Y. T., Ryu, S. y Lee, J. H. (2016). Biocontrol and rapid detection of food-borne pathogens using bacteriophages and endolysins. Frontiers in microbiology, 7, 474. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00474.
• Bárdy, P., Pantůček, R., Benešík, M. y Doškař, J. (2016). Genetically modified bacteriophages in applied microbiology. Journal of Applied Microbiology, 121(3), 618-33. https://doi.org/10.1111/jam.13207.
• Barrera, R. C.I., Cajero, J.M., Oviedo, B. J., Nuñez A. R. E., Kawabe, K. L. y Alarcón, V. J. J. (2015). Advances in the use of endolysins: general remarks, structure, applications, genetic modifications and perspectives. En A. Mendez-Vilas (Ed), The Battle Against Microbial Pathogens: Basic Science, Technological Advances and Educational Programs (pp. 259-268). Formatex Research Center.
• Centers for Disease Control and Prevention (cdc). (2020, 13 de marzo). Antibiotic / Antimicrobial Resistance (ar/amr). About Antibiotic Resistance. https://www.cdc.gov/drugresistance/about.html.
• Chauthaiwale, V. M., Therwath, A. y Deshpande, V. V. (1992). Bacteriophage lambda as a cloning vector. Microbiology and Molecular Biology Reviews, 56(4), 577-591.
• Dedrick, R. M., Guerrero,B. C. A., Garlena, R. A., Russell, D. A., Ford, K., Harris, K., Gilmour K. C., Soothill J., Jacobs S. D., Schooley R. T., Hatfull, G. F. y Spencer, H. (2019). Engineered bacteriophages for treatment of a patient with a disseminated drug-resistant Mycobacterium abscessus. Nature medicine, 25(5), 730-733. https://doi.org/10.1038/s41591-019-0437-z.
• Deng, L., Ibañez, L. I., Van den Bossche, V., Roose, K., Youssef, S. A., De Bruin, A., Fiers W. y Saelens, X. (2015). Protection against influenza A virus challenge with M2e-displaying filamentous Escherichia coli phages. PLoS One, 10(5), e0126650. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0126650.
• Dion, M. B., Oechslin, F. y Moineau, S. (2020). Phage diversity, genomics and phylogeny. Nature Reviews Microbiology, 18, 125–138. https://doi.org/10.1038/s41579-019-0311-5.
• Düring, K., Porsch, P., Fladung, M. y Lörz, H. (1993). Transgenic potato plants resistant to the phytopathogenic bacterium Erwinia carotovora. The Plant Journal, 3(4), 587-598. https://doi.org/10.1046/j.1365-313X.1993.03040587.x.
• Gondil, V. S., Harjai, K. y Chhibber, S. (2020). Endolysins as emerging alternative therapeutic agents to counter drug-resistant infections. International journal of antimicrobial agents, 55(2), 105844. https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2019.11.001.
• Hajam, I. A., Dar, P. A., Won, G. y Lee, J. H. (2017). Bacterial ghosts as adjuvants: mechanisms and potential. Veterinary Research, 48, 37. https://doi.org/10.1186/s13567-017-0442-5.
• Hawkins, C., Harper, D., Burch, D., Änggård, E. y Soothill, J. (2010). Topical treatment of Pseudomonas aeruginosa otitis of dogs with a bacteriophage mixture: a before/after clinical trial. Veterinary microbiology, 146(3-4), 309-313. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2010.05.014.
• Hoyles, L., McCartney, A. L., Neve, H., Gibson, G. R., Sanderson, J. D., Heller, K. J. y Van Sinderen, D. (2014). Characterization of virus-like particles associated with the human faecal and caecal microbiota. Research in microbiology, 165(10), 803-812. https://doi.org/10.1016/j.resmic.2014.10.006.
• Jackson, D. A., Symons, R. H. y Berg, P. (1972). Biochemical method for inserting new genetic information into dna of Simian Virus 40: circular SV40 dna molecules containing lambda phage genes and the galactose operon of Escherichia coli. Proceedings of the National Academy of Sciences, 69(10), 2904-2909. https://doi.org/10.1073/pnas.69.10.2904.
• Jun, S. Y., Jung, G. M., Yoon, S. J., Oh, M. D., Choi, Y. J., Lee, W. J. y Kang, S. H. (2013). Antibacterial properties of a pre-formulated recombinant phage endolysin, sal-1. International journal of antimicrobial agents, 41(2), 156-161. https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2012.10.011.
• Jun, S. Y., Jung, G. M., Yoon, S. J., Youm, S. Y., Han, H. Y., Lee, J. H. y Kang, S. H. (2016). Pharmacokinetics of the phage endolysin-based candidate drug sal 200 in monkeys and its appropriate intravenous dosing period. Clinical and Experimental Pharmacology and Physiology, 43(10), 1013-1016. https://doi.org/10.1111/1440-1681.12613.
• Kim, J. H., Choresca, C. H., Shin, S. P., Han, J. E., Jun, J. W. y Park, S. C. (2013). Biological Control of Aeromonas salmonicida subsp. salmonicida Infection in Rainbow Trout (Oncorhynchus mykiss) Using Aeromonas Phage pas-1. Transboundary and emerging diseases, 62(1), 81-86. https://doi.org/10.1111/tbed.12088.
• Kim, J. y Winfree, E. (2011). Synthetic in vitro transcriptional oscillators. Molecular systems biology, 7, 465. https://doi.org/10.1038/msb.2010.119.
• Kim, S., Lee, D. W., Jin, J. S. y Kim, J. (2020). Antimicrobial activity of LysSS, a novel phage endolysin, against Acinetobacter baumannii and Pseudomonas aeruginosa. Journal of Global Antimicrobial Resistance, 22, 32-39. https://doi.org/10.1016/j.jgar.2020.01.005.
• Love, M. J., Bhandari, D., Dobson, R. C. y Billington, C. (2018). Potential for bacteriophage endolysins to supplement or replace antibiotics in food production and clinical care. Antibiotics, 7(1), 17. https://doi.org/10.3390/antibiotics7010017
• Mei, Y., Wang, Y., Chen, H., Sun, Z. S. y Ju, X. D. (2016). Recent progress in crispr/Cas9 technology. Journal of Genetics and Genomics, 43(2), 63-75. https://doi.org/10.1016/j.jgg.2016.01.001.
• Melo, L. D., Oliveira, H., Pires, D. P., Dabrowska, K. y Azeredo, J. (2020). Phage therapy efficacy: a review of the last 10 years of preclinical studies. Critical Reviews in Microbiology, 46(1), 78-99. https://doi.org/10.1080/1040841X.2020.1729695.
• Organización Mundial de la Salud (oms). (2020, septiembre). El enfoque multisectorial de la oms “Una salud”. https://www.who.int/features/qa/one-health/es/.
• Richter, L., Janczuk R., M., Niedziółka J.J., Paczesny J., Hołyst, R. (2018). Recent advances in bacteriophage-based methods for bacteria detection. Drug Discovery Today, 23(2), 448-455. https://doi.org/10.1016/j.drudis.2017.11.007.
• Salmond, G. P. y Fineran, P. C. (2015). A century of the phage: past, present and future. Nature Reviews Microbiology, 13(12), 777-786. https://doi.org/10.1038/nrmicro3564.
• Sergueev, K. V., He, Y., Borschel, R. H., Nikolich, M. P. y Filippov, A. A. (2010). Rapid and sensitive detection of Yersinia pestis using amplification of plague diagnostic bacteriophages monitored by real-time pcr. PLoS One, 5(6), e11337. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0011337.
• Schooley, R. T., Biswas, B., Gill, J. J., Hernández M. A., Lancaster, J., Lessor, L. y Segall, A. M. (2017). Development and use of personalized bacteriophage-based therapeutic cocktails to treat a patient with a disseminated resistant Acinetobacter baumannii infection. Antimicrobial agents and chemotherapy, 61(10), e00954-17. https://doi.org/10.1128/AAC.00954-17.
• Sulakvelidze, A. y Kutter, E. (2004). Bacteriophage Therapy in Humans. En E. Kutter y A. Sulakvelidze (Eds.), Bacteriophages: biology and applications. crc-Press. https://doi.org/10.1201/9780203491751.ch14.
• Zermeño-Cervantes, L. A., Makarov, R., Lomelí-Ortega, C. O., Martínez-Díaz, S. F. y Cardona-Félix, C. S. (2018). Recombinant Lys vpms 1 as an endolysin with broad lytic activity against Vibrio parahaemolyticus strains associated to acute hepatopancreatic necrosis disease. Aquaculture Research, 49(4), 1723-1726. https://doi.org/10.1111/are.13577.
• Zduńczyk, S. y Janowski, T. (2020). Bacteriophages and associated endolysins in therapy and prevention of mastitis and metritis in cows: Current knowledge. Animal Reproduction Science, 218, 106504. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2020.106504.
• Zhang, H., Bao, H., Billington, C., Hudson, J. A. y Wang, R. (2012). Isolation and lytic activity of the Listeria bacteriophage endolysin LysZ5 against Listeria monocytogenes in soya milk. Food microbiology, 31(1), 133-136. https://doi.org/10.1016/j.fm.2012.01.005.

Recepción: 27/09/2020. Aprobación: 10/03/2021.

Resumen

El control biológico de plagas, o biocontrol, consiste en utilizar componentes de origen biológico, como insectos, hongos y bacterias, capaces de antagonizar el crecimiento de otros insectos, hongos y bacterias que dañan cultivos. El biocontrol es una estrategia para disminuir las pérdidas en cultivos derivadas del ataque de plagas, con el propósito de asegurar la producción agrícola sostenible desde un enfoque agroecológico, es decir, amigable con el ambiente. El objetivo de este artículo es presentar un ejemplo de control biológico de una enfermedad en el maíz, la fusariosis —causada por el hongo infeccioso Fusarium verticillioides—, mediante el uso de la bacteria de la rizósfera del maíz Bacillus cereus B25. Asimismo, se discutirá del trabajo realizado para entender los posibles mecanismos que usa esta bacteria para inhibir el crecimiento del hongo fitopatógeno, en específico de las enzimas llamadas quitinasas, capaces de degradar la molécula de quitina que forma la pared celular del hongo y que, en consecuencia, detienen su crecimiento. Finalmente, se plantean las posibles aplicaciones biotecnológicas de los resultados encontrados.
Palabras clave: control biológico, bacterias benéficas, fusariosis, maíz.

Maize associated bacteria as allies in agroecological food production

Abstract

Biological pest control, or biocontrol, uses components of biological origin such as insects, fungi, and bacteria, that are capable of antagonizing the growth of other insects, fungi, and bacteria that damage crops. Biocontrol is a strategy to reduce crop losses derived from pests’ attack. Its purpose is to ensure sustainable agricultural production from an agroecological approach, that is, environmentally friendly. The objective of this article is to present an example of biological control of a disease in maize, fusariosis —caused by the infectious fungus Fusarium verticillioides—, using the maize rhizosphere bacterium Bacillus cereus B25. We will also discuss about the work carried out to understand the possible mechanisms that this bacterium uses to inhibit the growth of the phytopathogenic fungus, specifically the enzymes called chitinases, capable of degrading the chitin molecule that forms the cell wall of the fungus and, consequently, stop its growth. Finally, the possible biotechnological applications of the results found are considered.
Keywords: biological control, beneficial bacteria, fusariosis, maize.

Introducción

Asegurar la producción de alimentos necesarios para abastecer a la población mundial se ha convertido, en los últimos años, en el tema central de un intenso debate. Diversos reportes demuestran que, a escala global, consumimos más de lo que producimos. Esta situación podría volverse insostenible en una veintena de años, por tanto, se buscan y estudian diversas alternativas para resolver el problema de la escasez de alimentos.

A la fecha, se han planteado diversos enfoques, por ejemplo: mejorar o aumentar la producción agrícola, mejorar la distribución de los alimentos, y disminuir las pérdidas en los cultivos. Cada uno de ellos tiene su propia importancia en la cadena de producción de alimentos, y en este trabajo discutiremos la estrategia de disminuir las pérdidas derivadas de los ataques de plagas a los cultivos.

Se considera como plaga a cualquier vegetal, animal o agente patógeno dañino para las plantas. Para contrarrestar sus efectos, se usan diversos plaguicidas químicos, que habían funcionado con cierto éxito, hasta que empezaron a surgir las plagas resistentes a ellos. La resistencia a plaguicidas se da de manera natural cuando en los organismos expuestos a ellos se seleccionan mecanismos u ocurren mutaciones genéticas que les permiten resistir y sobrevivir a los efectos del plaguicida. Además, el uso de plaguicidas comenzó a mostrar consecuencias colaterales dañinas: se acumula en los suelos y son tóxicos para la salud humana y animal; además, atacan organismos que no son su objetivo y que en algunos casos eran benéficos para el cultivo en cuestión (World Health Organization [who], 2010).

El control biológico de plagas

Entonces, ¿qué hacer al respecto? Una primera idea es mejorar los plaguicidas sintéticos que ya existen o buscar algunas sustancias químicas aún mejores, esto es, hacerlos más selectivos y menos persistentes en el ambiente y lograr que sus productos de descomposición no presenten efectos adversos al ambiente o la salud humana. Una alternativa más ecológica es usar plaguicidas de origen natural. Esta estrategia se denomina control biológico (cb) de plagas, ya que utiliza componentes de origen biológico, como insectos, hongos y bacterias, capaces de antagonizar el crecimiento de otros insectos, hongos y bacterias que dañan cultivos. Este tipo de control de plagas tiene un enfoque agroecológico, es decir, está orientado hacia la sostenibilidad de los cultivos agrícolas, lo que implica que tiene efectos negativos mínimos. Así, al no liberar sustancias tóxicas al ambiente, se puede preservar la fertilidad y salud de los suelos de cultivo, y utilizar los recursos propios del ecosistema agrícola (Gliessman, 2017).

A los organismos usados en el cb les llamamos benéficos y es interesante investigar los mecanismos que los hacen capaces de aniquilar distintas plagas. Su estudio comienza con su aislamiento, el cual, en general, se logra recolectándolos de los mismos cultivos de interés. Una vez aislados, se clasifican y se evalúa su capacidad de antagonizar alguna plaga determinada, a lo que le llamamos su potencial antagónico. De esta manera, de entre varios candidatos, podemos elegir a los mejores para probar su efecto en el campo. Al día de hoy, se ha demostrado plenamente la eficacia de diversos insectos, hongos y bacterias como agentes de cb.

¿Pero cómo lo hacen? ¿Cómo un organismo puede evitar que otro similar crezca? Y cuando vemos que funciona, ¿cómo lo podemos aplicar para disminuir las pérdidas en los cultivos? Contestar esas preguntas no ha sido nada sencillo; de hecho, hay diversos grupos de investigación tratando de entender los procesos que permiten que un organismo antagonice a otro. Y no sólo eso, también se investiga la manera de aplicar ese conocimiento.

Bacterias benéficas que combaten infecciones en cultivos de maíz

En nuestro grupo de investigación, hemos trabajado con bacterias benéficas que antagonizan hongos que afectan el maíz. Nuestra área de trabajo es el norte del estado de Sinaloa donde el cultivo de este cereal se realiza de manera intensiva. Se sabe que, en los cultivos de esta zona, se pueden alcanzar pérdidas de hasta 10% en la producción por efecto particular de infecciones causadas por hongos de la familia Fusarium.

Dicho grupo de hongos se caracteriza por vivir dentro de la planta de maíz (ver figura 1), y por provocar que los tallos y las mazorcas se pudran, una enfermedad llamada fusariosis. Además, producen unas toxinas llamadas fumonisinas, que son dañinas para la salud humana y animal. Cabe resaltar que la erradicación de estos hongos endófitos es muy difícil mediante el uso de pesticidas, dado que viven dentro de la planta (Leyva-Madrigal et al., 2015). En este sentido, una estrategia interesante es la búsqueda de agentes de cb que minimicen esta infección.

Figura 1. Imagen obtenida con un microscopio de fluorescencia, donde se observa un corte transversal de una raíz de maíz (en rojo) invadida por Fusarium verticillioides (en verde). Imagen modificada de Leyva-Madrigal et al., 2015.

Se han aislado miles de bacterias que habitan en el espacio más cercano a las raíces —la rizósfera— del maíz o el interior de las mismas raíces, y se ha valorado su capacidad potencial para combatir al hongo Fusarium verticillioides (Figueroa-López et al., 2016; ver figura 2). Las cepas más robustas se han evaluado en campo y se ha demostrado su efecto inhibitorio sobre el crecimiento del hongo y, por lo tanto, en la severidad de la infección.

Figura 2. Micrografía de Fusarium verticillioides (cdc y Ajello, 1978).

Las diferentes pruebas de campo han permitido seleccionar una bacteria, Bacillus cereus sensu lato cepa B25, que vive dentro de la raíz del maíz (ver figura 3). Esta cepa resultó ser la mejor para inhibir el crecimiento del hongo F. verticillioides y mejorar el crecimiento del maíz (Lizárraga-Sánchez et al., 2015, Figueroa-López, 2016). Con esta cepa, se realizaron formulados en polvo que se adhieren a las semillas de maíz y las hacen menos susceptibles a infecciones por F. verticillioides (Martínez-Álvarez et al., 2016). De manera paralela a su aplicación en cultivos, se estudian los mecanismos que esta bacteria emplea para impedir el crecimiento del hongo.

Figura 3. Imagen obtenida con un microscopio de fluorescencia. Se observa un corte longitudinal de una raíz de maíz (en naranja), colonizada en el tejido vascular por la bacteria Bacillus cereus sensu lato cepa B25 (en verde). Imagen modificada de Figueroa-López, M. A. 2016.

Las quitinasas

El estudio de los mecanismos que inhiben el crecimiento del hongo F. verticillioides ha permitido establecer la participación de una familia de enzimas llamadas quitinasas. Estas enzimas hidrolíticas son responsables de la degradación de la quitina, molécula que forma parte integral de la pared celular de los hongos. La quitina es una cadena formada por bloques de una molécula llamada N-acetil glucosamina (GlcNAc), que está presente en hongos, nemátodos, crustáceos y artrópodos. Es decir, las quitinasas degradan la pared del hongo que está creciendo e impiden su desarrollo normal. Las quitinasas no son generadas de manera exclusiva por bacterias, también las producen insectos, hongos, plantas e incluso nosotros los humanos.

La cepa B25 de Bacillus cereus sensu lato produce dos quitinasas llamadas ChiA y ChiB (Douriet-Gámez, et al., 2017). Se ha demostrado que ambas enzimas son capaces de romper la quitina presente en el hongo F. verticillioides (Figueroa-López et al., 2017; Morales-Ruiz et al., 2021), lo que impide que el hongo crezca (ver figura 4). El hecho de que tanto el hongo patógeno como la bacteria benéfica vivan adentro de la raíz tiene una implicación importante: la presencia de residuos de quitina degradada (quito-oligómeros) desencadena una respuesta de defensa en la planta, que le ayuda a defenderse mejor del hongo que la está infectando.

Figura 4. Imágenes obtenidas con un microscopio óptico de un experimento de inhibición del crecimiento de Fusarium verticillioides por la presencia de quitinasas. Se pueden observar conidios de F —un conidio es una espora de origen asexual e inmóvil, la cual germina para dar lugar a hifas (células alargadas) que a su vez forman al hongo—. verticillioides (algunos señalados con flechas) que en condiciones normales (panel A) germinan y forman hifas (estructuras alargadas) mientras que en presencia de quitinasas (panel B) los conidios no germinan o lo hacen de manera deficiente (señalado con un asterisco). Imagen modificada de Morales-Ruiz, et al., 2021.

Así, las quitinasas son enzimas importantes. De hecho, hay investigaciones que están tratando de mejorar su actividad, para hacerlas más efectivas en el combate contra patógenos, y otras que están aislando microorganismos quitinolíticos que produzcan quitinasas naturalmente destacables.

Además de la cepa B25 de Bacillus cereus sensu lato, se han reportado otros grupos de bacterias que producen quitinasas, entre las que se encuentran Chromobacterium, Pseudomonas, Streptomyces y Serratia. Podemos observar, entonces, que los microorganismos quitinolíticos se distribuyen de manera amplia en la naturaleza, y son blancos potenciales de desarrollo biotecnológico. A la fecha, adicionalmente a su aplicación en la rama agrícola, las quitinasas obtenidas de algunas de las bacterias arriba mencionadas se utilizan para tratar desechos de quitina de la industria camaronera y para mejorar la producción de bioetanol (Stoykov et al., 2014).

Sin embargo, pocas quitinasas están disponibles de manera comercial. Por ello, se propone que aumentar el conocimiento y la evidencia de los beneficios que se pueden obtener mediante el uso de quitinasas purificadas o microorganismos quitinolíticos se reflejará en un aumento de la demanda en su producción y aplicación.

Conclusiones

En conclusión, las bacterias quitinolíticas son una excelente materia prima para desarrollar productos amigables con el ambiente, que pueden ser aplicados en una agricultura sustentable que permita disminuir las pérdidas en los cultivos y contribuir a la seguridad alimentaria.

Referencias

• cdc y Ajello, L. (1978). [Fotomicrografía de Fusarium verticillioides]. Public Health Image Library. https://phil.cdc.gov/Details.aspx?pid=4010.
• Douriet-Gámez, N. R., Maldonado-Mendoza, I. E., Ibarra-Laclette, E., Blom, J. y Calderón-Vázquez, C. L. (2018). Genomic analysis of Bacillus sp. strain B25, a biocontrol agent of maize pathogen Fusarium verticillioides. Curr Microbiol, 75, 247–255. https://doi.org/10.1007/s00284-017-1372-1.
• Figueroa-López. A. M., (2016). Caracterización del mecanismo de antagonismo que emplea Bacillus cereus seleccionada para el control de Fusarium verticillioides. [Tesis de maestría, Instituto Politécnico Nacional]. http://rdcb.cbg.ipn.mx/handle/20.500.12273/692.
• Figueroa-López, A. M., Cordero-Ramírez, J. D., Martínez-Álvarez, J. C., López-Meyer, M., Lizárraga-Sánchez, G. J., Félix-Gastélum, R., Castro-Martínez, C. y Maldonado-Mendoza, I. E. (2016). Rhizospheric bacteria of maize with potential for biocontrol of Fusarium verticillioides. SpringerPlus, 5, 330. https://doi.org/10.1186/s40064-016-1780-x.
• Figueroa-López, A. M., Leyva-Madrigal, K. Y., Cervantes-Gámez, R. G., Beltrán-Arredondo, L. I., Douriet-Gámez, N. R., Castro-Martínez, C. y Maldonado-Mendoza, I. E. (2017). Induction of Bacillus cereus chitinases as a response to lysates of Fusarium verticillioides. Rom Biotech Lett, 22(4), 12722–12731. https://e-repository.org/rbl/vol.22/iss.4/6.pdf.
• Gliessman, S. R. (2017). La agroecología: un movimiento global para la seguridad y la soberanía alimentaria. Agroecología para la seguridad alimentaria y nutrición: actas del Simposio Internacional de la FAO. Roma. http://www.fao.org/3/i4729s/i4729s.pdf.
• Leyva-Madrigal, K. Y., Larralde-Corona, C. P., Apodaca-Sánchez, M. A., Quiroz-Figueroa, F. R., Mexia-Bolaños, P. A., Portillo-Valenzuela, S., Ordaz-Ochoa, J. y Maldonado-Mendoza, I. E. (2015). Fusarium species from the Fusarium fujikuroi species complex involved in mixed infections of maize in northern Sinaloa, Mexico. J Phytopathol, 163(6), 486–497. https://doi.org/10.1111/jph.12346.
• Lizárraga-Sánchez, G. J., Leyva-Madrigal, K. Y., Sánchez-Peña, P., Quiroz-Figueroa, F. R. y Maldonado-Mendoza, I. E. (2015). Bacillus cereus sensu lato strain B25 controls maize stalk and ear rot in Sinaloa, Mexico. Field Crops Res, 176, 11–21. https://doi.org/10.1016/j.fcr.2015.02.015.
• Martínez-Álvarez, J. C., Castro-Martínez, C., Sánchez-Peña, P., Gutiérrez-Dorado, R. y Maldonado-Mendoza, I. E. (2016). Development of a powder formulation based on Bacillus cereus sensu lato strain B25 spores for biological control of Fusarium verticillioides in maize plants. World J Microb Biot, 32(5). https://doi.org/10.1007/s11274-015-2000-5.
• Morales-Ruiz, E., Priego-Rivera, R., Figueroa-López, A. M., Cazares-Álvarez, J. E. y Maldonado-Mendoza, I. E. (2021). Biochemical characterization of two chitinases from Bacillus cereus sensu lato B25 with antifungal activity against Fusarium verticillioides P03. fems Microbiol Lett, 368(2), fnaa218. https://doi.org/10.1093/femsle/fnaa218.
• Stoykov, Y. M., Pavlov, A. I. y Krastanov, A. I. (2015). Chitinase biotechnology: production, purification, and application. Eng Life Sci, 15(1), 30-38. who). (2010). Código internacional de conducta sobre la distribución y utilización de plaguicidas: directrices para el registro de plaguicidas (No. who/htm/ntd/whopes/2010.7). https://apps.who.int/iris/handle/10665/70602.

Recepción: 12/10/2020. Aprobación: 30/04/2021.

Resumen

Conforme se descubren nuevas especies, la humanidad toma conciencia de la riqueza y diversidad de la vida en la naturaleza. Particularmente en los ecosistemas marinos, nos damos cuenta que desconocemos todos los beneficios ecológicos y económicos que brinda el fitoplancton. En este documento mostraremos las extraordinarias formas de vida de los dinoflagelados marinos, quienes conforman el segundo grupo más abundante después de las diatomeas dentro del fitoplancton marino, el cual contribuye a la producción de oxígeno y forma parte de la base de las cadenas tróficas de todos los sistemas acuáticos. Los dinoflagelados sobresalen por poseer una gran variedad de formas, tamaños y adaptaciones para sobrevivir en condiciones adversas. A partir de ellos, se obtienen diversos productos útiles para la sociedad como suplementos alimenticios y medicamentos. Sin embargo, algunas especies producen toxinas, también llamadas ficotoxinas, que provocan daños a los ecosistemas acuáticos y representan riesgos a la salud humana. Actualmente, se conoce sólo una pequeña parte de la diversidad de los dinoflagelados, su potencial en la producción de compuestos y su uso en beneficio de la sociedad. Aún estamos muy lejos de conocer todo lo que este maravilloso mundo microscópico tiene por ofrecer a la humanidad.
Palabras clave: biodiversidad, ficotoxinas, fitoplancton, microalgas peligrosas, productores primarios.

The extraordinary life forms of the dinoflagellate from the Mexican Pacific

Abstract

As new species are discovered, humanity becomes aware of the richness and diversity of nature. In marine ecosystems, particularly, we do not know entirely the ecological and economic benefits that phytoplankton provides. In this document, we will show the extraordinary life forms of marine dinoflagellates, who make up the second most abundant group after diatoms within marine phytoplankton, which contributes to the oxygen production and that are part of the basis of trophic chains of all aquatic systems. Dinoflagellates stand out for having a great variety of shapes, sizes and adaptations to survive in adverse conditions. From them, various useful products for society are obtained, such as food supplements and drugs. However, some species produce toxins, also called phycotoxins, which cause damage to aquatic ecosystems and represent risks to human health. Currently, we only know a small part of the diversity of dinoflagellates, its potential in the production of compounds and its use for the benefit of society. We are still a long way from knowing all that this wonderful microscopic world has to offer to humanity.
Keywords: biodiversity, phycotoxins, phytoplankton, harmful microalgae, primary producers.

El fitoplancton y los dinoflagelados

El fitoplancton es el conjunto de microrganismos unicelulares de origen vegetal que flota en los mares, ríos, lagos y lagunas. Estos organismos son fotoautótrofos, pues poseen pigmentos fotosintéticos y realizan la fotosíntesis en los cloroplastos, producen glucosa y materia orgánica a partir del dióxido de carbono, materia inorgánica (nutrientes), agua y luz solar, y como producto de la reacción liberan oxígeno. Estos organismos constituyen la base de la cadena alimenticia, lo que conlleva al inicio de la transferencia de la energía de una especie a otra, hasta llegar a los depredadores de gran tamaño. Por lo tanto, el fitoplancton es indispensable para la vida en la Tierra.

El fitoplancton contribuye a la biodiversidad del planeta y se clasifica en varios grupos según sus características. En orden de abundancia en los ecosistemas marinos se encuentran las diatomeas, dinoflagelados, silicoflagelados, cocolitofóridos, cianobacterias, entre otros grupos. Cada especie requiere condiciones ambientales específicas para su crecimiento, como temperatura, luz, nutrientes, salinidad, entre otras, lo que determina su distribución geográfica. En condiciones específicas, las poblaciones del fitoplancton pueden alcanzar tal abundancia que son capaces de cambiar el color del agua, a lo cual se le conoce como florecimiento algal, conocido también como marea roja.

Aproximadamente 70% de estos florecimientos algales son capaces de promover la productividad acuática marina (Cortés-Altamirano et al., 2019). El resto de los florecimientos algales puede provocar diversos problemas en el ecosistema, como el elevado consumo de oxígeno disuelto en ausencia de luz o cuando finaliza el florecimiento, sumado, en algunos casos, a la producción de ficotoxinas, espuma y sustancias viscosas. El 52% de las especies formadoras de estos eventos conocidos como florecimientos algales nocivos (fan) pertenecen a los dinoflagelados marinos (ioc-unesco, 2009), que son responsables de 46% del número total de FAN registrados a nivel mundial desde 1770 a la fecha (haedat, 2021).

Los dinoflagelados son un grupo de microalgas unicelulares. Su nombre proviene de la palabra griega dino que significa giro y del latín flagellum que significa flagelo o látigo. Este grupo existe desde hace 1600 millones de años y durante ese tiempo ha evolucionado y sobrevivido a las adversidades y a las grandes extinciones (Meng et al., 2005). Tiene la capacidad de producir toxinas, que en concentraciones altas puede provocar mortandad de organismos e intoxicaciones en los ecosistemas acuáticos y en humanos por el consumo de mariscos contaminados; por otra parte, estudios científicos han logrado descubrir aplicaciones médicas para dichas toxinas (Assunção, 2021).

El objetivo de este artículo es difundir la gran diversidad de formas, estructuras y adaptaciones de las especies de dinoflagelados que habitan en el océano Pacífico mexicano (opm), con la finalidad de generar interés en su estudio. Esto podría abrir nuevos campos de conocimiento que nos permitan entender su biología, cultivo, formación de fan, la producción y aplicación de toxinas en beneficio de la sociedad.

¿Quiénes son los dinoflagelados?

La mayor parte de los dinoflagelados habitan en la superficie del océano. Algunas especies viven solitarias, mientras que otras forman colonias (figura 1, A, B). Un menor número de especies vive en simbiosis, con otros organismos como los corales, diatomeas o microzooplancton, ya sea junto a ellos o dentro de ellos (Gómez, 2012).

Figura 1. Diversidad de dinoflagelados planctónicos. A) Cadena de Gymnodinium catenatum. B) Pseudocolonia de Polykrikos harmannii. C) Heterocapsa sp. D) Ceratium tripos. E) Noctiluca scintillans. F) Protoperidinium sp. G) Tripos furca. H) Akashiwo sanguinea. I) Quiste temporal de Phyrophacus sp. J) Protoperidinium sp. K) Noctiluca scintillans ingiriendo cadenas de G. catenatum. L) Prorocentrum concavum. ca= cuerpo de acumulación, cdi=cadena de dinoflagelado ingerida, ef= espina y flagelo, fl=flagelo longitudinal, ft= flagelo transversal, n= núcleo, p=pedúnculo. La línea amarilla corresponde a la escala de 50 µm.
Elaboración propia.

Los dinoflagelados tienen una gran diversidad de formas y tamaños, pueden medir entre 5 y 2000 µm (1 µm es 1000 veces menor que un milímetro, estas especies se observan a través de un microscopio; ver figura 1, C, D ,E). Algunas de estas variaciones corresponden a adaptaciones ambientales o a la etapa de su ciclo de vida (Gómez, 2012). Sin embargo, una de las características principales que comparten todos los dinoflagelados son sus dos flagelos (prolongación móvil) que facilitan su movimiento (ver figura 1F y figura 2; De Vargas et al., 2015).

Figura 2. Características morfológicas de algunos géneros de dinoflagelados. A) Protoperidinium. B) Gymnodinium. C) Scrippsiella. D) Prorocentrum. fl= flagelo longitudinal, ft= flagelo transversal, n= núcleo, s= sulcus, st=sutura.
Elaboración propia.

La otra razón del nombre de dinoflagelado es que su material genético permanece condensado en un núcleo grande denominado dinocarion. La mayoría de las especies de dinoflagelados poseen una pared celular delgada y son llamados atecados o desnudos, sólo en una cuarta parte de ellos esta pared presenta un aspecto rígido y se conocen como tecados. Algunas especies exhiben extensiones denominadas cuernos, también, pueden tener prolongaciones como son espinas, bordes, rebordes, alas, aletas o expansiones desiguales, etcétera (ver figura 1G; Hoppenrath et al., 2013).

Los dinoflagelados pertenecen a los primeros grupos de los eucariotas. Están más relacionados con los humanos que con las bacterias, aunque con estas últimas comparten algunas características, ya que se pueden reproducir tanto asexual como sexualmente, lo cual les brinda una ventaja evolutiva, debido a la combinación de genes, y, por ende, una mejor adaptación (Figueroa y Bravo, 2005).

Las condiciones ambientales cambiantes y poco favorables han permitido que cerca de 500 especies de dinoflagelados tengan la capacidad de sobrevivir en condiciones adversas, al transformarse de una célula móvil a una célula inmóvil en reposo denominada quiste, cuya forma puede corresponder o no a la especie que lo originó. Además, en su interior puede observarse un cuerpo de acumulación rojo que es un indicador de que tiene vida (ver figura 1, H, I).

Este quiste puede regresar a su forma móvil al restablecerse las condiciones ambientales y cumplir con un período de reposo programado por su reloj biológico (mecanismo molecular interno que le permite coordinar su funcionamiento, utilizando la información del medio ambiente). Se conoce sobre la existencia de quistes de dinoflagelados en estado de latencia que han subsistido enterrados en el sedimento durante aproximadamente 100 años (Cuellar-Martínez et al., 2017).

Cada especie de dinoflagelado puede mostrar un color característico durante un florecimiento algal, determinado por el tipo de pigmento que posea o la combinación de ellos, resaltando las clorofilas a y c2 (colores verdes), β-caroteno (colores naranja-rojizos) y peridinina (pardo-dorado), siendo este último un pigmento exclusivo de los dinoflagelados (ver figura 1 J; Zapata et al., 2012). Adicionalmente algunas especies de dinoflagelados tienen la capacidad para producir bioluminiscencia, lo cual dota a este grupo de gran notoriedad.

A pesar de que, por definición, todos los organismos fotosintéticos son capaces de producir su propio alimento, siempre existe una excepción a la regla. En este sentido, las especies de dinoflagelados practican una amplia variedad en formas de nutrición, la mitad de las especies realizan fotosíntesis, mientras que la otra mitad se alimenta de otros microorganismos. Sin embargo, la mayoría de las especies de dinoflagelados también practica la combinación de ambas formas de nutrición, lo que se conoce como mixotrofía (Stoecker et al., 2017).

La capacidad de alimentación externa en los dinoflagelados heterótrofos requiere de estructuras especializadas como el sulcus (surco longitudinal en la célula de los dinoflagelados que aloja el flagelo longitudinal) y ciertas prolongaciones o ranuras que asemejan bocas (ver figura 1, L, K). Los dinoflagelados que se alimentan a través de prolongaciones pueden ingerir presas 10 veces más grandes que ellos mismos, y algunas especies como Prorocentrum micans pueden tener varias bocas y engullir presas por diferentes ubicaciones al mismo tiempo. Lo anterior conlleva el uso de diferentes estrategias para la posible captación de las presas y al mismo tiempo el evitar a los depredadores (Jeong et al., 2005).

Como estrategia adicional para su sobrevivencia, los dinoflagelados poseen la capacidad de producir diversos compuestos químicos llamados ficotoxinas, que pueden transferirse a través de la cadena trófica hasta el humano por el consumo de mariscos contaminados, lo que provoca intoxicaciones y, en algunos casos, la muerte. Afortunadamente se han descubierto ciertas propiedades benéficas de las microalgas y sus aplicaciones, principalmente en países como Estados Unidos de América, Rusia, Irán, China y Japón (Tsianta, 2020).

Así, algunos de estos estudios con dinoflagelados demuestran que compuestos tóxicos como la saxitoxina y la tetrodotoxina se usan en tratamientos contra el dolor; el ácido ocadaico contra el Alzheimer, diabetes, sida y cáncer; mientras que la yesotoxina posee actividad antitumoral contra el cáncer de pulmón, colon y mama (Assunção et al., 2017). Otros estudios prueban que algunas especies no productoras de toxinas como Scrippsiella spp. crecen rápidamente y producen una gran cantidad de ácidos grasos que pueden ser usados como suplemento alimenticio para el ser humano y organismos acuáticos en cultivo (Xu et al. 2020).

Si bien los dinoflagelados pueden brindar grandes beneficios a la salud humana, sólo Crypthecodinium cohnii es cultivada industrialmente en la comunidad europea. Esta especie produce ácido decosahexaenoico (dha), el cual se usa para el enriquecimiento de fórmulas lácteas infantiles (Assunção et al., 2017). Por otro lado, Canadá cuenta con una patente para la obtención de un antioxidante a partir de Crypthecodinium spp. En México no se han establecido cultivos de dinoflagelados a nivel industrial, sólo se comercializan algunas cepas pertenecientes a la colección de dinoflagelados marinos (CODIMAR) con fines de investigación científica, ya que estos organismos son difíciles de cultivar y cosechar.

Se podría implementar el uso de diversos compuestos obtenidos a partir de cultivos de dinoflagelados en cualquier parte del mundo, ya que el fitoplancton marino se distribuye en todos los océanos, en ambos hemisferios norte y sur. Las regiones con mayor diversidad de especies son las regiones tropicales, el océano Índico, los mares del archipiélago indonesio-australiano y el océano Pacífico ecuatorial (De Vargas et al., 2015). La diversidad de dinoflagelados disminuye hacia latitudes altas, de la zona tropical a la zona templada, aumentando ligeramente al acercarse a los polos (Righetti et al., 2019).

Hoy en día, a nivel mundial, se conocen ~3000 especies de dinoflagelados y se calcula que hay más de 500 especies por descubrir (Appeltans et al., 2012). En particular, en el océano Pacífico mexicano (opm), se han registrado en total 605 especies que comprenden 91 géneros de dinoflagelados. Los más representativos son Protoperidinium, Ceratium, Dinophysis, Gonyaulax, Oxytoxum, Gymnodinium, Prorocentrum, Alexandrium, Ornithocercus y Amphidinium (Okolodkov y Gárate-Lizárraga, 2006), por lo que en el opm se encuentra ~20% de la diversidad global estimada de dinoflagelados.

Estudios recientes han reportado la diversidad de especies de dinoflagelados para algunas regiones del opm de la siguiente manera:

• 168 especies pertenecientes a 41 géneros en el noroeste (Gárate-Lizárraga et al., 2007).
• 211 especies pertenecientes a 31 géneros en el océano Pacífico central (Esqueda-Lara y Hernández-Becerril, 2010).
• 102 especies pertenecientes a 31 géneros en el océano Pacífico tropical mexicano (Torres et al., 2019).

Sin restar importancia al gran número de publicaciones sobre los dinoflagelados en México, es necesario ampliar los estudios sobre las formas de vida y diversidad de estos organismos, para sentar las bases de su aplicación.

Conclusiones

La información con que se cuenta acerca de las estrategias evolutivas de los dinoflagelados, como su morfología, reproducción, tipos de alimentación, capacidad de formar quistes, producción de toxinas y bioluminiscencia, nos habla de lo importante que es la preservación de los ecosistemas silvestres. Dado que algunas especies no producen toxinas, pueden ser usadas para alimentar a otros organismos acuáticos en cultivo o en la producción de suplementos alimenticios; mientras que las especies productoras de toxinas pueden ser usadas para la obtención de diversos compuestos para múltiples aplicaciones. Con un total de ~1332 millones de kilómetros cúbicos de agua marina en el planeta y con más de 11,000 km de litoral mexicano, ¿cuántas especies más seremos capaces de descubrir?

Agradecimientos

Sonia Jeanetthe Delgado del Villar agradece el apoyo otorgado por conacyt (beca #335886). Los autores agradecen al equipo de trabajo del Laboratorio de Biotoxinas Marinas por el muestreo y registro fotográfico, al Lic. Rafael Serrano-Quiñonez y al Mat. Germán-Ramírez por la elaboración de figuras. Al Dr. Martín Frías Espericueta, por su revisión crítica del documento, y al Químico. Humberto Bojórquez Leyva por su apoyo en las salidas al campo. Este trabajo fue financiado por el Proyecto de Ciencia Básica A1-S-37026 “Caracterización de cepas de dinoflagelados potencialmente tóxicos aisladas del Pacífico mexicano en el contexto de Cambio Climático”, el proyecto UNAM DGAPA PAPIIT IN112914 “Efecto de la resuspensión de sedimentos, nutrientes y temperatura en la formación de florecimientos algales nocivos por dinoflagelados productores de toxinas paralizantes en el Pacífico Mexicano“, y el proyecto institucional Biotoxinas Marinas y sus efectos sobre organismos #326 del icmyl-unam.

Referencias

• Assunção, J., Guedes, A. C. y Malcata, F. X. (2017). Biotechnological and pharmacological applications of biotoxins and other bioactive molecules from dinoflagellates. Marine Drugs, 15, 393. http://doi.org./10.3390/md15120393.
• Appeltans, W., Ahyong, S. T., Anderson, G., Angel, A. V., Artois, T., Bailly, N., Bamber, R., Barber, A., Bartsch, I., Berta, A., Blazewicz-Paszkowycz, M., Bock, P., Boxshakk, G., Boyko, C. B., Brandäo, S. N., Bray, R. A., Bruce, N. L., Cairns, S. D., Chan, Chan, T. Y, … Costello, M. J. (2012). The magnitude of global marine species diversity. Current Biology, 22(23), 2189-2202. https://doi.org/10.1016/j.cub.2012.09.036.
• Cortés-Altamirano, R., Alonso-Rodríguez, R. y Salas-de-León, D. A. (2019). Historical observations of algal blooms in Mazatlan Bay, Sinaloa, Mexico (1979-2014). PLoS ONE, 14(1), e0210631. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0210631.
• Cuellar-Martínez, T., Ruiz-Fernández, A. C., Sánchez-Cabeza, J. A. y Alonso-Rodríguez, R. (2017). Sedimentary record of recent climate impacts on an insular coastal lagoon in the Gulf of California. Quaternary Science Reviews, 160, 138-149. https://doi.org/10.1016/j.quascirev.2017.01.002.
• De Vargas, C., Audic, S., Henry, N., Decelle, J., Mahe, F., Logares, R., Lara, E., Berney, C., Le Bescot, N., Probert, I., Carmichael, M., Poulain, J., Romac, S., Colin, S., Aury, J. M., Bittner, L., Chaffron, S., Dunthorn, M., Engelen, S., Flegontova, O., … Karsenti, E. (2015). Eukaryotic plankton diversity in the sunlit ocean. Science, 348(6237), 1-12. http://dx.doi.org/10.1126/science.1261605.
• Esqueda-Lara, K. y Hernández-Becerril, D. U. (2010). Dinoflagelados microplanctónicos marinos del Pacífico central de México (Isla Isabel, Nayarit y costas de Jalisco y Colima). Universidad Autónoma de México.
• Figueroa, R. I. y Bravo, I. (2005). Sexual reproduction and two different encystment strategies of Lingulodinium polyedrum (Dinophyceae) in culture. Journal of Phycology, 41, 370-379. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.2005.04150.x.
• Gárate-Lizárraga, I., Band-Schmidt, C. J., Verdugo-Díaz, G., Muñeton-Gómez, M. S., Félix-Pico, E. F. (2007). Dinoflagelados (Dinophyceae) del sistema lagunar magdalena-almejas. En R. Funes Rodríguez, J. Gómez Gutiérrez y R. Palomares García (Eds.), Estudios Ecológicos en Bahía Magdalena (pp. 145-174). Gobierno del Estado de Baja California Sur; Fondo para la Protección de los Recursos Marinos de Baja California Sur; Instituto Politécnico Nacional; Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. https://www.researchgate.net/publication/245536063_Dinoflagelados_Dinophyceae_del_Sistema_Lagunar_Magdalena-Almejas.
• Gómez, F. (2012). A quantitative review of the lifestyle, habitat and trophic diversity of dinoflagellates (Dinoflagellata, Alveolata). Systematics and Biodiversity, 10(3), 267-275. http://dx.doi.org/10.1080/14772000.2012.721021.
• haedat. (2021). Harmful algae information system. http://haedat.iode.org/.
• Hoppenrath, M., Chomérat, N., Horiguchi, T., Schweikert, M., Nagahama, Y. y Murray, S. (2013). Taxonomy and phylogeny of the benthic Prorocentrum species (Dinophyceae) – a proposal and review. Harmful Algae, 27, 1–28. https://doi.org/10.1016/j.hal.2013.03.006.
• Jeong, H. J., Yoo, Y. D., Kim, J. S., Seong, K. A., Kang, N. S. y Kim, T. H. (2005). Growth, feeding and ecological roles of the mixotrophic and heterotrophic dinoflagellates in marine planktonic food webs. Ocean Science Journal, 45(2), 65-91. https://doi.org/10.1007/s12601-010-0007-2.
• Meng, F.W., Zhou, C.M., Chen, Z.L. y Yuan, X.L. (2005). The oldest known dinoflagellates: Morphological and molecular evidence from Mesoproterozoic rocks at Yongji, Shanxi Province. Chinese Science Bulletin, 50(12), 1230-1234. http://dx.doi.org/10.1007/BF03183698.
• Moestrup, Ø., Akselmann-Cardella, R.; Churro, C.; Fraga, S.; Hoppenrath, M.; Iwataki, M.; Larsen, J.; Lundholm, N.; Zingone, A. (Eds.). (2009 onwards). ioc-unesco Taxonomic Reference List of Harmful Micro Algae. http://www.marinespecies.org/hab.
• Okolodkov, Y. B. y Gárate-Lizárraga, I. (2006). An annotated checklist of dinoflagellates (Dinophyceae) from the Mexican Pacific. Acta Botanica Mexicana, 74(1), 1-154. http://dx.doi.org/10.21829/abm74.2006.1008.
• Righetti, D., Vogt, M., Gruber, N., Psomas, A. y Zimmermann, N. E. (2019). Global pattern of phytoplankton diversity driven by temperature and environmental variability. Science Advances, 5(5), eaau6253. http://dx.doi.org/10.1126/sciadv.aau6253.
• Tsianta, A. (2020). Pharmaceutical applications of Eukaryotic microalgae. [Tesis de maestría. International Hellenic University, Thessaloniki, Grecia]. https://repository.ihu.edu.gr/xmlui/bitstream/handle/11544/29668/a.tsianta.pdf?sequence=1.
• Stoecker, D. K., Hansen, P. J., Caron, D. A. y Mitra, A. (2017). Mixotrophy in the marine plankton. Annual Review of Marine Science, 9, 311–335. http://dx.doi.org/10.1146/annurev-marine-010816-060617.
• Torres, G., Carnicer, O., Canepa, A., De La Fuente, P., Recalde, S., Narea, R., Pinto, E. y Borbot-Córdo, M. J. (2019). Spatio-temporal pattern of dinoflagellates along the Tropical Eastern Pacific Coast (Ecuador). Frontiers in Marine Science, 6, 145. https://doi.org/10.3389/fmars.2019.00145.
• Xu, S.J., Wu, K., Chan, S.C., Yau, Y., Chan, K. y Lee, F.W. (2020). Investigation of growth, lipid productivity, and fatty acid profiles in marine bloom-forming dinoflagellates as potential feedstock for biodiesel. Journal of Marine Science and Engineering, 8, 381. https://doi.org/10.3390/jmse8060381.
• Zapata, M., Fraga, S., Rodríguez, F. y Garrido, J. L. (2012). Pigment-based chloroplast types in dinoflagellates. Marine Ecology Progress Series, 465, 33-52. http://dx.doi.org/10.3354/meps09879.

Recepción: 01/12/2020. Aprobación: 12/03/2021.

Resumen

En la naturaleza existen tesoros muy antiguos, casi como la vida misma. Uno de ellos data de hace aproximadamente 600 millones de años y yace oculto en todos los mares. Este tesoro recibe el nombre de medusozoos. Te invitamos a conocer quienes lo conforman y a sus principales investigadores en el Pacífico mexicano. En este texto también conocerás parte de su diversidad, con que otros seres vivos se relacionan, cómo buscarlos y dónde encontrarlos, además de su valor como recurso pesquero y otros usos que pueden tener en beneficio de la sociedad.
Palabras clave: medusas, pólipos, sifonóforos, diversidad, recurso pesquero.

Medusozoans, the hidden treasure from the Mexican Pacific

Abstract

In nature, there are treasures almost as ancient as life itself. One of those dates back approximately 600 million years and lies hidden in all the seas. This treasure is called medusozoans. We invite you to know who makes up this treasure and its leading researchers in the Mexican Pacific. Through these lines, you will also learn its diversity, appearance, relationships with other living beings, and where to find them, as well as their fishing value and other potential benefits they possess for society.
Keywords: jellyfishes, polyps, siphonophores, diversity, fishing resource.

Introducción

Al igual que los piratas, ¿has soñado con encontrar un antiguo y fascinante tesoro? Aquí conocerás uno de los tesoros que yace en todos los mares del mundo: los medusozoos, quienes han existido desde hace aproximadamente 600 millones de años y forman parte de los cnidarios.1 Los medusozoos son animales que pueden presentarse en las formas conocidas como medusa, pólipo y sifonóforo (ver figura 1) y están distribuidos tanto en regiones frías como cálidas, y a profundidades que van desde aguas superficiales (0 metros), hasta superiores a los 5,000 metros (Fernandez y Marques, 2018). La medusa generalmente vive suspendida en el agua y aunque nada utilizando fibras musculares, su desplazamiento está determinado principalmente por las corrientes marinas. Sin embargo, existen medusas que están fijas a un sustrato y cuya movilidad es escasa y casi imperceptible (Miranda et al., 2017). El pólipo, por su parte, es generalmente colonial y puede vivir fijo a sustratos naturales (alga, coral y roca), o artificiales (cuerdas y muelles; Gili y Hughes, 1995). En cambio, los sifonóforos son una combinación entre medusas y pólipos, y, al igual que las medusas, se desplazan a través de corrientes marinas (Mills et al., 2007).

Figura 1. Apariencia de las formas de vida de medusozoos. Medusa, a) Geryonia proboscidalis, foto: Citlalli Malinalli del Valle; b) Aurelia sp., foto: Rogelio Villar-Beltrán. Pólipo, c) Janaria mirabilis, foto: Mariae Estrada-González; d) Haleciidae, foto: Isaí Domínguez. Sifonóforo, e) Erenna richardi, foto: Pugh y Haddock, 2016; f) Chelophyes appendiculata, foto: Peter Schuchert.

Tanto la forma de pólipo como de medusa pueden estar presentes a lo largo del ciclo de vida de los medusozoos, condición que se conoce como alternancia de generaciones o ciclo metagenético. Pero no siempre se cumple esta condición, ya que existen medusozoos que siempre son pólipos o medusas. En el caso de los sifonóforos, las formas de medusa y pólipo están juntas al mismo tiempo.

¿En qué radica el misterio del valor de los medusozoos?

El valor de este gran tesoro llamado medusozoos está en tres importantes sectores. El primero es el sector ecológico, por su papel poco comprendido como depredador y presa en las redes alimentarias (Richardson et al., 2009), así como el potencial de invasión de algunas especies (Graham y Bayha, 2008). Los otros son los sectores económico y social, ya que las medusas son capturadas y procesadas para consumo humano (Brotz et al., 2016), y su veneno crudo es extraído para uso potencial en la elaboración de fármacos y tratamientos contra el cáncer (Killi y Mariottini, 2018). Asimismo, a partir de su colágeno se desarrollan cosméticos (Trim et al., 2021).

Pese al valor de los medusozoos, este tesoro ha sido poco explorado en aguas mexicanas y permanece oculto. A continuación, descubriremos su diversidad, distribución y valor en el Pacífico mexicano, así como a los principales exploradores de medusozoos en la región.

La diversidad de los medusozoos

La diversidad de medusozoos en el Pacífico mexicano (ver figura 2a) es de 176 especies, que representan 67% a nivel nacional (Gasca y Loman-Ramos, 2014) y 4% de las 4,049 especies que se conocen a nivel mundial (WoRMS, 2021). En 1897, Otto Maas, un investigador canadiense, registró, a 2,227 metros de profundidad y frente a las costas del estado de Sinaloa, la primera especie: la medusa corona (ver figura 2b).

Figura 2. a) Delimitación de la zona económica exclusiva de México y ubicación del Pacífico mexicano; ilustración: Mariae Estrada-González. b) Ilustración de la medusa corona (Periphylla periphylla), el primer medusozoo recolectado en el Pacífico mexicano; ilustración: Rodolfo Esquivel.

Entre los años 1897 a 1978, los medusozoos fueron explorados en grandes expediciones organizadas por extranjeros. Por ejemplo, Bigelow encontró varias especies de medusas (1909) y Fraser de pólipos (1948), que en su conjunto representan 62.63% de las especies de medusozoos actualmente conocidas en México.

Fue hasta los ochenta que se incorporaron investigadores mexicanos en el estudio de medusozoos. Por ejemplo, Segura Puertas estudió, en 1980, la distribución de la medusa tapioca de mar (Liriope tetraphylla) y descubrió a las medusas Ferrari (Lizzia ferrari) y Alvariño (Lizzia alvarinoae). Estas dos últimas fueron nombradas en honor al estadounidense Frank D. Ferrari, quien apoyó a Segura Puertas en su investigación, y a la española Ángeles Alvariño, quien formó a los primeros descubridores de medusozoos en México.

De 1897 a 2020, se han realizado 92 estudios en torno a los medusozoos del Pacífico mexicano. En ellos se abordan principalmente aspectos sobre su distribución geográfica e interacciones con otros organismos; por ejemplo, babosas de mar (Millen y Hermosillo, 2007), crustáceos (Gasca y Haddock, 2004), macroalgas (Siqueiros-Beltrones et al., 2001), peces (Purcell, 1981; López-Martínez y Rodríguez-Romero, 2008; López-Martínez et al., 2018) y tortugas marinas (Seminoff et al., 2002).

Los exploradores de medusozoos, para investigar a los pólipos, los han buscado de forma manual en distintos sustratos (naturales y/o artificiales), mientras que a las medusas y sifonóforos los han capturado con redes o botellas muestreadoras (ver figura 3; Salcedo-Martínez et al., 1988; Gasca y Suárez, 1992; Palomares-García et al., 2002). Incluso, recientemente, el material genético de medusozoos ha sido examinado, por ejemplo, por Gómez-Daglio y Dawson (2017) y Getino-Mamet et al. (2019).

Figura 3. Métodos de recolecta. a) Manual, foto: Leonela Rosales. b) Red de zooplancton y c) botella muestreadora (Van Dorn), fotos: María A. Mendoza.

Los medusozoos en el Pacífico mexicano han sido encontrados desde aguas superficiales hasta profundidades de 2,605 metros, siendo las medusas las que se han localizado con más frecuencia en los primeros 200 metros. No obstante, en aguas superficiales (0-2 metros) del estado de Oaxaca, se halló por primera vez el pólipo árbol de navidad (ver figura 4a; Humara-Gil y Cruz-Gómez, 2018).

El valor descifrado en el Pacífico mexicano ha sido el de la pesquería de la medusa bola de cañón (ver figura 4b), que constituye un recurso pesquero desde el año 2000 para el Golfo de California, el cual es exportado a Asia y deja una derrama económica importante (Cruz-Colín et al., 2021).

Figura 4. Medusozoos. a) Pólipo árbol de navidad (Pennaria disticha). b) Medusa bola de cañón (Stomolophus sp.). Foto e ilustración: Mariae Estrada-González.

Conclusiones

Los estudios de medusozoos en el Pacífico mexicano contienen antecedentes valiosos sobre identidad, ecología y aplicaciones de las especies para la sociedad. Si se analiza esta información en retrospectiva, es posible observar que el esfuerzo de estudio ha sido superior para conocer qué especies existen y sobre su ecología. Es evidente la necesidad de combinar estudios genéticos para descubrir nuevas especies. También es imprescindible explorar ambientes a mayor profundidad, así como la interacción con otros organismos y la sociedad.

Referencias

• Bigelow, H. B. (1909). Memoirs of the Museum of Comparative Zoölogy at Harvard College Cambridge, U.S.A., 37, 243. https://doi.org/10.5962/bhl.title.43733.
• Brotz, L., Schiariti, A., López-Martínez, J., Álvarez-Tello, J., Hsieh, Y. H. P., Jones, R. P., Quiñones, J., Dong, Z., Morandini, A. C., Preciado, M., Laaz, E. y Mianzan, H. (2017). Jellyfish fisheries in the Americas: origin, state of the art, and perspectives on new fishing grounds. Reviews in Fish Biology and Fisheries, 27, 1-29. https://doi.org/10.1007/s11160-016-9445-y.
• Cruz-Colín, M. E., Cisneros-Mata, M. A., Montaño-Moctezuma, G., Espejel, I., Cisneros-Montemayor, A. M. y Malpica-Cruz, L. (2021). Analysis of the Gulf of California cannonball jellyfish fishery as a complex system. Ocean & Coastal Management, 207, 105610. https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2021.105610.
• Fernandez, M. O. y Marques, A. C. (2018). Combining bathymetry, latitude, and phylogeny to understand the distribution of deep Atlantic hydroids (Cnidaria). Deep Sea Research Part i: Oceanographic Research Papers, 133, 39-48. https://doi.org/10.1016/j.dsr.2018.01.008.
• Fraser, C. M. (1948). Hydroids of the Allan Hancock Pacific Expeditions since March, 1938. Allan Hancock Pacific Expeditions, 4(5), 179-343.
• Gasca, R. y Suárez, E. (1992). Sifonóforos (Cnidaria: Hydrozoa) de la zona sudoccidental de la península de Baja California, en invierno y verano durante “El Niño” 1983. Revista de Investigación Científica, 3(1), 37-46.
• Gasca, R. y Loman-Ramos, L. (2014). Biodiversidad de Medusozoa (Cubozoa, Scyphozoa e Hydrozoa) en México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85(Supplement 1), 154-163. https://doi.org/10.7550/rmb.32513.
• Gasca, R. y Haddock, S. H. D. (2004). Associations between gelatinous zooplankton and hyperiid amphipods (Crustacea: Peracarida) in the Gulf of California. Hydrobiologia, 530(1-3), 529-535. https://doi.org/10.1007/s10750-004-2657-5.
• Getino-Mamet, L. N., Gómez Daglio, L. y García-De León, F. J. (2019). High genetic differentiation in the edible cannonball jellyfish (cnidaria: Scyphozoa: Stomolophus spp.) from the Gulf of California, Mexico. Fisheries Research, 219, 105328. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2019.105328.
• Gibbons, M. J. y Richardson, A. J. (2013). Beyond the jellyfish joyride and global oscillations: advancing jellyfish research. Journal of plankton research, 35(5), 929-938. https://doi.org/10.1093/plankt/fbt063.
• Gili, J. M. y Hughes, R. G. (1995). The Ecology of Marine Benthic the Hydroids. Oceanography and Marine Biology: an Annual Review, 33, 351-426.
• Gómez-Daglio, L. y Dawson, M. N. (2017). Species richness of jellyfishes (Scyphozoa: Discomedusae) in the Tropical Eastern Pacific: missed taxa, molecules, and morphology match in a biodiversity hotspot. Invertebrate Systematics, 31(5), 635-663. https://doi.org/10.1071/IS16055.
• Graham, W. M. y Bayha, K. M. (2008). Biological Invasions by Marine Jellyfish. En W. Nentwig (Eds.), Biological Invasions. Ecological Studies (Analysis and Synthesis) (pp. 239-255). Springer International Publishing. https://doi.org/10.1007/978-3-540-36920-2_14.
• Humara-Gil, K. J. y Cruz-Gómez, C. (2018). New records of benthic hydroids (Cnidaria: Hydrozoa) from the coast of Oaxaca, Mexico. Zootaxa, 4455(3), 454-470. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4455.3.3.
• Killi, N. y Mariottini, G. L. (2018). Cnidarian Jellyfish: Ecological Aspects, Nematocyst Isolation, and Treatment Methods of Sting. En M. Kloc y J. Z. Kubiak (Eds.), Marine Organisms as Model systems in Biology and Medicine (pp. 477-516). Springer International Publishing. https://doi.org/10.1007/978-3-319-92486-1_21.
• López-Martínez, J. y Rodríguez-Romero, J. (2008). Primer registro de la asociación del jurelillo negro Hemicaranx zelotes Gilbert (Pisces: Carangidae) con la medusa bala de cañón Stomolophus meleagris Agassiz (Scyphozoa: Rhizostomatidae) en Bahía de Kino, Golfo de California. Hidrobiológica, 18(2), 161-164. https://hidrobiologica.izt.uam.mx/index.php/revHidro/article/view/898.
• López-Martínez, J., Porchas-Quijada, M., Álvarez-Tello, F. J. y Porchas-Cornejo, M. A. (2018). Association of the whale shark Rhincodon typus with the cannonball jellyfish Stomolophus meleagris. Journal of fish biology, 93(2), 401-404. https://doi.org/10.1111/jfb.13725.
• Maas, O. (1897). Die medusen. Memoirs of the Museum of Comparative Zoölogy at Harvard College Cambridge, U.S.A., 23(1), 192. https://doi.org/10.5962/bhl.title.39397.
• Millen, S. y Hermosillo, A. (2007). The genus Flabellina Voight, 1834 (Mollusca: Opistobranchia) from Bahía de Banderas (Pacific Coast of Mexico) with ecological observations, the description of a new species, and the redescription of Flabellina cynara. Proceedings of the California Academy of Sciences, 58(26), 543-559. https://archive.org/details/proceedings-california-academy-sciences-58-543-559.
• Mills, C. E., Marques, A. C., Migotto, A. E., Calder, D. R. y Hand, C. (2007). Hydrozoa: polyps, hydromedusae, and siphonophora. En J. T. Carlton, (Ed.), The Light and Smith manual: intertidal invertebrates from central California to Oregon (pp. 118-167). University of California Press.
• Miranda, L. S., Branch, G. M., Collins, A. G., Hirano, Y. M., Marques, A. C. y Griffiths, C. L. (2017). Stalked jellyfishes (Cnidaria: Staurozoa) of South Africa, with the description of Calvadosia lewisi sp. nov. Zootaxa, 4227(3), 369-389. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4227.3.5.
• Palomares-Garcia, R., Martínez-López, A. y Gárate-Lizárraga, I. (2002). Plankton community changes in Bahia Concepcion, Mexico. Oceánides, 17(2), 113-128.
• Pugh, P. R. y Haddock, S. H. D. (2016). Erenna richardi Bedot, 1904. En A description of two new species of the genus Erenna (Siphonophora: Physonectae: Erennidae), with notes on recently collected specimens of other Erenna species. Zootaxa. Zenodo. https://zenodo.org/record/166118.
• Purcell, J. E. (1981). Feeding ecology of Rhizophysa eysenhardti, a siphonophore predator of fish larvae. Limnology and Oceanography, 26(3), 424-432. https://doi.org/10.4319/lo.1981.26.3.0424.
• Richardson, A. J., Bakun, A., Hays, G. C. y Gibbons, M. J. (2009). The jellyfish joyride: causes, consequences and management responses to a more gelatinous future. Trends in Ecology Evolution, 24(6), 312-322. https://doi.org/10.1016/j.tree.2009.01.010.
• Salcedo-Martínez, S., Green, G., Gamboa-Contreras, A. y Gómez, P. (1988). Inventario de macroalgas y macroinvertebrados bénticos, presentes en áreas rocosas de la región de Zihuatanejo, Guerrero, México. Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, 15(1), 73-95.
• Segura, L. (1980). Two New Species of Lizzia (Hydrozoa: Anthomedusae) from The Eastern Tropical Pacific. Proceedings of the Biological Society of Washington, 93(3), 515-522.
• Seminoff, J. A., Resendiz, A. y Nichols, W. J. (2002). Diet of East Pacific green turtles (Chelonia mydas) in the central Gulf of California, Mexico. Journal of Herpetology, 36(3), 447-454. https://doi.org/10.2307/1566189.
• Siqueiros-Beltrones, D. A., Serviere-Zaragoza, E. y Argumedo-Hernández, U. (2001). First Record of the Diatom Cocconeis notata Petit Living Inside the Hydrotheca of a Hydrozoan Epiphyte of Macrocystis pyrifera (L.) A. AG. Oceánides, 16(2), 135-138.
• Trim, S. A., Wandrey, F. y Trim, C. M. (2021). Beauty from the deep: cnidarians in cosmetics. En G. L. Mariottini, N. Killi y L. Xiao (Eds.), The Cnidaria: Only a problem or also a source. Nova Science Publishers.
• World Register of Marine Species [WoRMS]. (2021). Cnidaria [WoRMS taxon details]. http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=126.

Agradecimientos

A los proyectos “Taxonomía, ecología y evolución de hidrozoos (Cnidaria, Medusozoa)” y fordecyt-pronaces/428225/2020 “Macroalgas introducidas: organismos modelo para analizar los patrones de éxito de especies con potencial de invasión en ambientes costeros”, al Laboratorio de Necton y Ecología de Arrecifes, y al equipo de Medusozoa México. A conacyt por la beca otorgada a Estrada-González M. C. (2020/773203).

Recepción: 22/02/2021. Aprobación: 21/04/2021.